物语系列唯一男主角，阿良良木历和三位吸血鬼猎人的战斗一触即发！阿良良木历接受忍野咩咩的建议，答应姬丝秀忒替她取回力量，但他必须面对阻挡在他面前三位强大的吸血鬼猎人，他能否在强敌环伺中生存，达成使命？

　　怪異の専門家・忍野メメの助力も得て、3人の強敵との戦いに勝ち抜いた阿良々木暦。吸血鬼キスショットの四肢を奪い返すことに成功し、再びキスショットの元を訪れるが、そこで暦は吸血鬼の恐るべき本質を知る。暦は取り返しのつかない自分の行為を悔やみ……『魔法少女まどか☆マギカ』の新房昭之総監督と、アニメーション制作会社・シャフトのタッグで、西尾維新の原作小説をアニメ映画化。『I鉄血篇』『II熱血篇』に続き、第3弾となる本作でついに物語は完結する。人間の体に戻るため3人の強敵と戦ってきた主人公・阿良々木暦に待ち受ける残酷な運命とは？ 声の出演は神谷浩史、坂本真綾ら。

原作ライトノベルは中高生を中心に絶大な人気を誇り、テレビアニメも大好評の「灼眼のシャナ」。初映画化となる本作では、原作小説の第1巻を基に、主人公の悠二と少女シャナとの出会いや、異世界から来た化け物・紅世の徒との戦いの始まりを描く。高校生の悠二は、人の“存在”を灯りに変えて喰らう化け物・紅世の徒に襲われたところを、紅蓮の髪と眼を持つ謎の少女に救われる。しかし彼は、自分がすでに“存在”していないことを知らされ……。

坂井悠二的高中生活刚刚开始，本将一直持续的平凡生活却因为一次偶然而发生了剧变。　　回家途中，商店街的时空突然停止，这封闭空间中所有人的灵魂都被魔物吸去。而手持日本刀与魔物战斗的灼眼红发美少女，告诉了悠二惊人的真相“你已经死了，现在的你只不过是以另一种形态活着。”　　接受了这个事实的悠二决定与这位灼眼红发美少女一起为世界而战，并以少女的武器名来称呼她为“夏娜”。为了世界的未来，夏娜被卷入了一次又一次的战斗之中，二人的羁绊就此展开。